1960-årene skulle allikevel markere et nytt vendepunkt i byens historie. Stavangers administrative grenser ble kraftig utvidet. Byens folkevalgte fikk helt andre muligheter til å tilrettelegge for framtidig utvikling. Samtidig begynte utenlandske eksperter å lete etter petroleumsforekomster i havet lenger sør og vest. Det de fant la grunnlaget for det som i vår tid har blitt byens og distriktets aller viktigste næring, olje- og gassproduksjonen i Nordsjøen.
De første drivverdige oljeforekomstene på norsk sektor ble funnet i 1969. Tre år seinere vedtok Stortinget at statens forvaltning av landets olje- og gassressurser skulle administreres fra Stavanger. De store internasjonale oljeselskapene etablerte seg her. Byen skipsverft spesialiserte seg på å bygge plattformer og andre installasjoner for oljeproduksjon på store havdyp. Både utenlandske og norske leverandørbedrifter etablerte seg i Stavanger. To store forsyningsbaser ble opprettet like utenfor byen. Stavanger ble Norges “oljehovedstad”.